Jennifer Walsh, Lindsey E. Fenderson, Chris S. Elphick, Jonathan B. Cohen, Christopher R. Field, Laura K. Garey, Thomas P. Hodgman, Alison R. Kocek, Rebecca Longenecker, Kathleen M. O'Brien, Brian J. Olsen, Katharine J. Ruskin, W. Gregory Shriver, Adrienne I. Kovach
Ornithological Applications 125 (4), 1-18, (6 July 2023) https://doi.org/10.1093/ornithapp/duad025
KEYWORDS: genetic diversity, isolation by distance, isolation by environment, isolation by resistance, management, population resilience, population structure, Saltmarsh Sparrow, aislamiento por ambiente, aislamiento por distancia, aislamiento por resistencia, Ammospiza caudacuta, diversidad genética, estructura poblacional, manejo, resiliencia poblacional
Determining factors that shape a species' population genetic structure is beneficial for identifying effective conservation practices. We assessed population structure and genetic diversity for Saltmarsh Sparrow (Ammospiza caudacuta), an imperiled tidal marsh specialist, using 13 microsatellite markers and 964 individuals sampled from 24 marshes across the breeding range. We show that Saltmarsh Sparrow populations are structured regionally by isolation-by-distance, with gene flow occurring among marshes within ∼110 to 135 km of one another. Isolation-by-resistance and isolation-by-environment also shape genetic variation; several habitat and landscape features are associated with genetic diversity and genetic divergence among populations. Human development in the surrounding landscape isolates breeding marshes, reducing genetic diversity, and increasing population genetic divergence, while surrounding marshland and patch habitat quality (proportion high marsh and sea-level-rise trend) have the opposite effect. The distance of the breeding marsh to the Atlantic Ocean also influences genetic variation, with marshes farther inland being more divergent than coastal marshes. In northern marshes, hybridization with Nelson's Sparrow (A. nelsoni) strongly influences Saltmarsh Sparrow genetic variation, by increasing genetic diversity in the population; this has a concomitant effect of increasing genetic differentiation of marshes with high levels of introgression. From a conservation perspective, we found that the majority of population clusters have low effective population sizes, suggesting a lack of resiliency. To conserve the representative breadth of genetic and ecological diversity and to ensure redundancy of populations, it will be important to protect a diversity of marsh types across the latitudinal gradient of the species range, including multiple inland, coastal, and urban populations, which we have shown to exhibit signals of genetic differentiation. It will also require maintaining connectivity at a regional level, by promoting high marsh habitat at the scale of gene flow (∼130 km), while also ensuring “stepping stone” populations across the range.
How to Cite
Walsh, J., L. E. Fenderson, C. S. Elphick, J. B. Cohen, C. R. Field, L. K. Garey, T. P. Hodgman, A. R. Kocek, R. Longenecker, K. M. O'Brien, B. J. Olsen, K. J. Ruskin, W. G. Shriver, and A. I. Kovach (2023). Surrounding landscape, habitat and hybridization dynamics drive population structure and genetic diversity in the Saltmarsh Sparrow. Ornithological Applications 125:duad025.
LAY SUMMARY
Understanding the population genetic structure of a species is of critical importance for effective conservation and allows managers to can gain an understanding of connectivity patterns among populations and identify isolated populations that may warrant protection.
We combine microsatellite genotyping of 964 Saltmarsh Sparrows (Ammospiza caudacuta) with analyses of local environmental variables to assess factors driving population structure in this imperiled species.
We found that, regionally, Saltmarsh Sparrow populations are structured by isolation-by-distance and that isolation-by-resistance and isolation-by-environment also shape genetic variation, as we identified several habitat and landscape features that are associated with genetic diversity and divergence among populations.
A majority of the populations studied exhibited low effective population sizes, raising concerns for their long term persistence.
To conserve the representative breadth of genetic and ecological diversity and to ensure redundancy of Saltmarsh Sparrow populations, it will be important to protect a diversity of marsh types across the latitudinal gradient.
Determinar los factores que dan forma a la estructura genética de la población de una especie es beneficioso para identificar prácticas efectivas de conservación. Evaluamos la estructura poblacional y la diversidad genética de Ammospiza caudacuta, una especie en peligro especializada en marismas, utilizando 13 marcadores de microsatélites y 964 individuos muestreados en 24 marismas a lo largo del rango de reproducción. Mostramos que las poblaciones de A. caudacuta se estructuran regionalmente según el aislamiento por distancia, con un flujo génico entre marismas dentro de los ∼110-135 km entre sí. El aislamiento por resistencia y el aislamiento por ambiente también dan forma a la variación genética; varias características del hábitat y del paisaje están asociadas con la diversidad genética y la divergencia genética entre las poblaciones. El desarrollo humano en el paisaje circundante aísla las marismas usadas para reproducción, reduciendo la diversidad genética y aumentando la divergencia genética de la población, mientras que los humedales circundantes y la calidad de hábitat del parche (proporción de marismas altas y tendencia al aumento del nivel del mar) tienen el efecto opuesto. La distancia de la marisma usada para reproducción al océano Atlántico también influye en la variación genética, siendo las marismas más alejadas hacia el interior más divergentes que las marismas costeras. En las marismas del norte, la hibridación con A. nelsoni influye fuertemente en la variación genética de A. caudacuta, al aumentar la diversidad genética en la población; esto tiene el efecto concomitante de aumentar la diferenciación genética de las marismas con altos niveles de introgresión. Desde una perspectiva de conservación, encontramos que la mayoría de los clústeres poblacionales tienen bajos tamaños poblacionales efectivos, lo que sugiere una falta de resiliencia. Para conservar una adecuada representación de la amplitud de la diversidad genética y ecológica y garantizar la redundancia de las poblaciones, será importante proteger una diversidad de tipos de marismas a lo largo del gradiente latitudinal del rango de la especie, incluyendo múltiples poblaciones de interior, costeras y urbanas, que hemos demostrado que presentan señales de diferenciación genética. También será necesario mantener la conectividad a nivel regional, promoviendo el hábitat de marismas altas a la escala del flujo génico (∼130 km), al tiempo que se garantizan poblaciones “salteadas” en todo el rango.